曾经，神秘敌人“塞壬”从海洋深处袭向人类，碧蓝航线的少女们凭借钢铁般的意志迎战强敌，最终赢得胜利，成功守护人类。可是随着岁月推移，碧蓝航线内部因理念不合逐渐分裂，并由此形成了名为“赤色中轴”的对立阵营。
被誉为“灰色的幽灵”的最强英雄企业（石川由依 配音）、平日里总是迷迷糊糊却会在关键时刻发挥惊人实力的拉菲（长绳麻理亚 配音）、年纪尚轻却成熟体贴的大黄蜂（山本希望 配音），以及个性强势却心地善良的哈曼（伊藤明日香 配音），在局势再度动荡之际，又一次被推上战场。面对新的冲突与考验，这些少女们将迎来怎样的故事？
