《亡国的阿基德第3章：辉芒陨落》中，E.U.联盟与布里塔尼亚帝国的战争仍在持续，双方内部却悄然掀起足以引发连锁反应的巨变。狂妄自负的朱利叶斯·金斯利（福山润配音）在枢木朱雀（樱井孝宏配音）的陪同下获得前线指挥权，地位凌驾于布列塔尼亚帝国的所有权贵重臣之上。权力斗争愈演愈烈之际，圣米迦勒骑士团团长信·修加·夏音度（松风雅也配音）始终隐于暗处，伺机而动。
与此同时，名为“方舟船队”的革命组织扬言发动恐怖袭击，巴黎也因此在E.U.的控制下陷入暴乱，军方反对派势力则开始蠢蠢欲动。此前空降华沙的阿基德（入野自由配音）与蕾拉·玛露卡尔（坂本真绫配音）等人因种种原因流落街头，偶然遇见了一群古怪的老太太，并由此度过了几天难得的平静生活。相处之中，他们之间似乎也建立起更深的心灵交流。
然而，这不过是暴风雨来临前最后的宁静。
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