《吸血鬼骑士第一季》改编自漫画家樋野茉理创作的同名少女漫画。黑主学院是一所知名私立学校，校内分为普通部与夜间部。夜间部聚集着外貌出众、能力优秀的精英学生，但他们还有一个不能被普通部学生知晓的秘密——真实身份是吸血鬼。
理事长的义女、普通部学生黑主优姬，与她的青梅竹马锥生零共同担任学院守护者，负责处理人类学生与吸血鬼接触后引发的各种问题。然而，零的父母在四年前被吸血鬼杀害，因此他始终憎恨着所有吸血鬼。
十年前的一个雪夜，年幼的优姬迷路后遭到恶鬼袭击，幸而被贵族吸血鬼玖兰枢救下。十年之后，优姬与枢在黑主学院重逢。面对曾经救过自己的枢，优姬心怀感激与仰慕；枢虽然同样对她抱有好感，却因人类与吸血鬼之间无法跨越的鸿沟而刻意保持距离。与此同时，零也对优姬怀有感情，只是封闭而坚硬的内心让他难以正视这份情感。三人之间的关系，以及隐藏在学院背后的命运，就此逐渐展开。
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